¿La nueva terapia para las plantas?, Aceites esenciales para control de enfermedades en agricultura

Introducción

El uso irracional de los recursos naturales renovables ha generado graves alteraciones a los ecosistemas. Por su parte la expansión de técnicas agrícolas convencionales, como el monocultivo y el uso de agroquímicos, están provocando una gran crisis ecológica a escala mundial, así como la pérdida de diversos recursos fitogenéticos (Devi et al., 2022). De acuerdo con la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO, 2002), cerca de la tercera parte del suelo agrícola está degradada; y el 75 por ciento de la diversidad genética de los cultivos se ha perdido. Por esto, estrategias como “Farm to Fork” de la Unión Europea, buscan acelerar nuestra transición hacia un sistema alimentario sostenible. De acuerdo con esta estrategia “De la granja a la mesa” existe una urgente necesidad de reducir la dependencia de pesticidas y fertilizantes químicos (Chrapacˇiene˙ et al., 2021).

En la agricultura, el desarrollo sostenible busca minimizar la degradación del suelo agrícola, maximizando a su vez la producción. Por lo que es necesario desarrollar nuevas estrategias para el control de enfermedades de los cultivos, que afectan el rendimiento y la calidad de la cosecha, causando pérdidas significativas en la producción mundial de alimentos. Investigaciones proponen el uso de productos naturales, que pueden ser sustancias químicas y biológicas aisladas de organismos vivos, de origen microbiano, vegetal o animal, sintetizados a través de vías metabólicas. Los metabolitos de origen vegetal que tienen grandes aplicaciones en productos agrícolas, farmacéuticos y alimentos, se dividen en dos grupos principales: primarios y secundarios (Kumar et al., 2022; Elshafie et al., 2023).

A pesar de la intensa investigación sobre los productos naturales de plantas, sólo dos tipos de insecticidas botánicos se han comercializado con éxito en los últimos 15 años, los basados en extractos de semillas de neem (Azadiractina) y los basados en aceites esenciales de plantas (Isman et al., 2011). Las catastróficas enfermedades de las plantas agravan el actual déficit de suministros de alimentos en el que cerca de 800 millones de personas no están alimentadas adecuadamente. Y las pérdidas a nivel mundial son casi un tercio de la producción de alimentos agrícolas, cerca de 1300 millones de toneladas anuales con un valor de un billón de dólares aproximadamente.

Las propiedades de los aceites esenciales como actividades antioxidantes, antimicrobianas y bactericidas, se han reportado desde hace mucho tiempo, por ello se utilizan ampliamente en medicina tradicional, cosmética y la industria de alimentos (Figura 1). Aunque se conocen los efectos contra diversos hongos fitopatógenos, oomicetes, bacterias, y malas hierbas (malezas), su uso en agricultura aún es muy escaso. Por la mayor demanda de los consumidores hacia el desarrollo de productos naturales, seguros y efectivos, los aceites esenciales han sido el foco central de la comunidad científica (Jugreet et al., 2020). Esta revisión tiene como objetivo describir la aplicación y actividad biológica de los aceites esenciales para el control de enfermedades en agricultura.

Enfermedades en la agricultura

Las enfermedades de las plantas ponen en peligro la agricultura y silvicultura de manera significativa en todo el mundo (Strange y Scott, 2005). Cada año se pierden entre el 20 y 40 % de los cultivos debido a esta situación (Worrall et al., 2018). Las enfermedades son el resultado de interacciones entre bacterias, hongos, virus, su huésped (planta) y el medio ambiente. El término enfermedad en fitopatología se puede aplicar a “una condición desordenada en las plantas”. Patógenos fúngicos, bacteriano, virales y nemátodos son los principales causantes de enfermedades en las plantas. Algunos ejemplos de síntomas de las enfermedades (Tabla 1) incluyen el retraso en el crecimiento de las plantas, entrenudos más cortos, desarrollo inadecuado de raíces, malformación de hojas, producción inadecuada de clorofila y otros pigmentos, falta de desarrollo de frutos y flores (Riley et al., 2002).

Figura 1. Propiedades de los aceites esenciales.

En los último años, los productos de síntesis química han sido utilizados ampliamente como fungicidas sintéticos para proteger los cultivos de forma efectiva. Pero, estos productos sintéticos con compuestos químicos muy poco biodegradables (benzimidazoles, hidrocarburos aromáticos e inhibidores de la biosíntesis de esteroles) son asociados con un mayor impacto al medio ambiente y salud humana. Además de sus consecuencias ecológicas, son irritantes, tóxico, mutagénicos teratogénicos y en algunos casos cancerígenos (Chacón et al., 2021).

El desequilibrio mundial entre la creciente demanda de alimentos de la población y la producción agrícola nos lleva a un estado alarmante de la seguridad alimentaria. Para satisfacer la creciente demanda de calidad y cantidad de alimentos es necesaria una protección eficiente y eficaz de los cultivos agrícolas contra enfermedades. Se han reportado más de 19.000 hongos fitopatógenos que causan enfermedades en cultivos agrícolas y hortícolas en todo el mundo (Jain et al., 2019). Estos hongos juegan un papel fundamental en la rentabilidad, calidad y cantidad de productos frescos. Fusarium se encuentra entre los géneros de hongos de mayor importancia económica mundial, y es de los agentes causales más estudiados. Otras enfermedades fúngicas de gran importancia son las causadas por Aspergillus y Penicillium spp., que causan descomposición, maduración acelerada y acumulación de micotoxinas (Chang et al., 2022). Otros patógenos de importancia económica durante la etapa de postcosecha y que afectan fácilmente frutas y hortalizas frescas son Alternaria, Botrytis, Geotrichum y Sclerotinia (Chen et al., 2014). Magnaporthe oryzae ha sido considerado por algunos fitopatólogos como el hongo patógeno de mayor importancia económica, con más de la mitad de la población mundial dependiendo del arroz como principal fuente de calorías. Este fitopatógeno puede tener efectos devastadores en ese cultivo. Otros organismos de importancia mundial son Botrytis cinerea, por su amplia gama de huéspedes, causando daños severos en todas las etapas de la cosecha. Puccinia spp., que afecta el cultivo de trigo causando las enfermedades de roya; Colletotrichum spp., su importancia radica en que prácticamente todos los cultivos son susceptibles a una o más especies de este hongo. Como patógeno postcosecha puede causar pérdidas de hasta el 100 % de la fruta almacenada (Dean et al., 2012). Los agentes causales descritos pueden generar enfermedades como: marchitez, tizón, podredumbre de frutos y tallos, antracnosis, moho gris en tallos y frutos.

Tabla 1. Síntomas y signos de algunas enfermedades.

Aceites esenciales: Fuentes y métodos de obtención

Los aceites esenciales (AE’s) son metabolitos secundarios de las plantas y están compuestos de una mezcla lipofílica o compuestos volátiles producidos, principalmente, por plantas aromáticas y medicinales; presentando una alta actividad contra plagas, insectos y hongos fitopatógenos (Assadpour et al., 2023). Químicamente, están constituidos por más de 200 compuestos de bajo peso molecular, terpenos o derivados fenilpropánicos. Clasificados en dos clases: fracción volátil y residuo no volátil. La fracción volátil constituye entre el 90 y 95 % del peso total del aceite: monoterpenos, sesquiterpenos y sus derivados oxigenados, en menor proporción alcoholes, ésteres y aldehídos alifáticos.

El residuo no volátil está presente entre 1 y 10 % del peso total del aceite esencial, que generalmente son ácidos grasos, hidrocarburos, esteroles, ceras flavonoides y carotenoides (Hanif et al., 2019). Los AE’s han demostrado actividad biológica, antimicrobiana, antioxidante, insecticida, bactericida, antiviral, antiinflamatorio, analgésico y anticance rígenos; y son muy utilizados en la conservación de alimentos. Estas mezclas de compuestos biosintetizados por las plantas, también son llamadas aceites volátiles naturales. Los fitoquímicos como alcaloides, flavonoides, ácidos fenólicos, monoterpenos, isoflavonas y aldehídos se reportan como los principales componentes de los aceites esenciales. Las plantas aromáticas más utilizadas son (Tabla 2): tomillo (Thymus vulgaris), canela (Cinnamomum verum), comino (Cuminum cyminum), clavo (Syzygium aromaticum), ajedrea (Satureja hortensis) y romero (Salvia rosmarinus) (Chang et al., 2022). Otras fuentes repor - tadas son eucalipto (Eucalyptus globulus), zacate limón (Cymbopogon citratu), ajenjo (Artemisia vulgaris), alcanforero (Cinnamomum camphora), eucalipto (Eucalyptus globulus), menta (Mentha), orégano (Origanum vulgare) y pimienta negra (Piper nigrum).

Algunos reportes indican más de 3000 tipos diferentes de aceites esenciales, pero sólo 300 son utilizados ampliamente en la industria alimentaria. En 2021, el mercado global de AE`s fue de 8,74 mil millones de dólares (USD). Con una proyección de 2021 al 2028, que el mercado aumentará de 9,62 a 18,25 mil millones de dólares (Rout et al., 2022).

Los aceites esenciales se pueden obtener de diversas plantas, especialmente, de especies aromáticas (Ni et al., 2021). Se extraen de la materia prima (órgano de la planta) utilizando técnicas tradicionales, como el prensado en frío, hidrodestilación y la destilación por arrastre de vapor. También existen algunas innovadoras como la hidro y destilación asistida por microondas y extracción con fluido super crítico. Generalmente, se extraen por hidrodestilación, destilación con vapor y agua y extracción con solventes (da Costa Gonçalves et al., 2021; Ni et al., 2021). El rendimiento de la extracción varía de acuerdo a la fase fenológica de la planta de donde se extraerá (Kesraoui et al., 2022). Regularmente, un AE se constituye de 20 a 60 sustancias activas, pero se caracterizan por tres componentes principales con una concentración relativamente alta, que conforman cerca del 90 % del peso o volumen total del AE. La composición química cambia significativamente de una región de cultivo a otra de la planta; y dentro de un mismo territorio, depende de las diferentes condiciones ambientales, estos pueden redirigir la ruta de biosíntesis modificando la composición química y actividad biológica de estos fitoquímicos.

Quimiotipos de los aceites esenciales

La composición química es la propiedad más importante a considerar en la funcionalidad de un aceite esencial. Principalmente, varían según el órgano de la planta del que se extrae (Raveau et al., 2020). Otros factores que influyen en la composición cuantitativa y cualitativa son: genotipo, ubicación geográfica, estado vegetativo, condiciones del procesamiento de la materia prima (planta), condiciones edáficas y ambientales; y métodos de extracción. Estos factores generan composiciones químicas específicas de un AE, que determinan los “quimiotipos” y “ecotipos”.

Tabla 2. Actividad biológica precosecha en agricultura de algunos aceites esenciales.

Cuando las variaciones en la composición se deben a las condiciones ambientales se denomina “ecotipos”. Pero cuando la composición está bajo el control de la genética de la planta, el perfil químico permanece constante en el tiempo en diferentes ambiente, en este caso se denominan “quimiotipos” (Marcial et al., 2016). Este término es para denominar la molécula aromática que tiene mayor presencia en los AE’s. Una de las especies más estudias es el Thymus vulgaris L. (tomillo silvestre) y es conocida por sus seis quimiotipos que se denominan de acuerdo al monoterpeno dominante presente en el AE: carvacrol, geraniol, thuyanol-4, linalool, α-terpineol y timol (Najar et al., 2021). Los quimiotipos también son plantas morfológicamente similares que tienen diferente composición de metabolitos secundarios.

En especies vegetales ampliamente estudiadas se han identificado diferentes perfiles químicos, estos compuestos (Tabla 2 y 3) son los quimiotipos responsables de la capacidad biológica (antimicrobiana y pesticida) de los aceites esenciales reportados con actividad contra diversas enfermedades vegetales de gran importancia económica. Por ejemplo, en las especies Eucalyptus globulus se tiene eucalipto quimiotipo cineol y eucalipto quimiotipo peperitona. En Mentha piperita se han identificado menta quimiotipos mentol y mentona. Para Origanum vulgare se tiene aceite esencial de orégano quimiotipos cavacrol y timol.

Mecanismos de acción

Los aceites esenciales inhiben el crecimiento microbiano atacando la bicapa de fosfolípidos, alteración del mecanismo enzimático de producción y metabolismo de energía, y la disrupción de la fuerza motriz de protones. Los principales mecanismos de acción en aplicaciones agrícolas de los AE’s se presentan en la Figura 2. El mecanismo antibacteriano de los AE’s se debe principalmente a los efectos sinérgicos de sus componentes principales (Ni et al., 2021). Debido a la lipofilia de los AE’s, pueden pasar fácilmente a través de la bicapa de fosfolípidos de la membrana celular bacteriana, destruyendo la estructura de la pared celular aumentando la permeabilidad de las membranas celulares (Wang et al., 2019). Los terpenoides, principales componentes de muchos aceites esenciales vegetales, son neurotóxico para insectos y ácaros (Isman et al., 2011). Algunos autores han reportado que los compuestos fenólicos de los aceites esenciales son capaces de inducir la lisis celular, como un mecanismo de acción fungicida de los aceites (Rhayour et al., 2003).

Debido a sus diversos perfiles químicos, los AE’s poseen propiedades antioxidantes, así como efectos citotóxicos y elicitor; además de capacidades prooxidantes. Por su efecto antioxidante activan mecanismos inhibidores de las reacciones de oxidación e inhibición de la formación de lípidos oxidados, ambos por radicales libres o inhibidores de enzimas o moléculas prooxidantes. Sin embargo, estos también pueden tener un efecto prooxidante, lo que pudiera ser una limitante para algunas aplicaciones de protección a cultivos, debido a que un prooxidante puede inducir un estrés oxidativo mediante dos vías: la formación de especies reactivas de oxígeno o por la inhibición de los sistemas antioxidantes.

Aplicación de aceites esenciales en pre y postcosecha

Al igual que el ser humano, las plantas pueden presentar estrés debido a condiciones no favorables de tipo biótico y/o abiótico. Bajo condiciones de estrés, las plantas modifican sus funciones metabólicas y fisiológicas de manera normal, lo que influye negativamente en el crecimiento, desarrollo y productividad. Particularmente, el estrés causado por factores bióticos incluye, cierto tipo de microorganismos que infectan a las plantas y desencadenan una respuesta generalizada llamada estrés oxidativo. Aunque este tipo de estrés, con mucha frecuencia es causado por factores abióticos como el estrés hídrico, tanto por exceso de agua como por sequías, salinidad del suelo y toxicidad por metales pesados, entre otros. Las plantas que se someten a un estrés oxidativo podrían recibir una “terapia” a base de aceites esenciales, aprovechando dos propiedades importantes que son su capacidad “antioxidante” y de “elicitor”.

El estrés oxidativo es un fenómeno complejo, químico y fisiológico, en plantas superiores y se desarrolla por la producción excesiva y acumulación de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Demidchik, 2015). Esto puede contrarrestarse con la actividad antioxidante de los aceites esenciales, o aplicando una bioestimulación correcta para la prevención y contención de este estado de estrés. Sin embargo, su aplicación está limitada a su alta volatilidad, hidrofobicidad y facilidad de oxidación. Recientemente, se han utilizado nanoportadores biopoliméricos para la incorporación de aceites esenciales que se han utilizado como antioxidantes y antimicrobianos en envases de alimentos.

El uso de la nanotecnología en la agricultura ha llevado al desarrollo de nuevos conceptos y productos agrícolas. Actualmente, se explora el suministro de hormonas vegetales, nanosensores, transferencia de genes diana y la liberación controlada de agroquímicos (Worrall et al., 2018). Investigadores en materiales han diseñado y desarrollado nanopartículas con las características deseadas, para ser utilizadas como protectores o para entrega precisa y dirigida a través de la absorción o encapsulación de un compuesto activo (Khandelwal et al., 2016). La toxicidad de los aceites esenciales en fitopatógenos ha sido establecida en estudios de laboratorio. Pero es necesario generar información de la eficacia de estos aceites como protectores de cultivos en condiciones de campo. Los insecticidas a base de aceites esenciales están dirigidos a insectos y ácaros, principalmente. Se necesitan más experimentos de laboratorio, invernadero y de campo que puedan abordar específicamente esta cuestión (Isman et al., 2011). Productos como EcoTrol® (10 % aceite de romero, 5 % de geraniol, 2 % aceite de menta); TetraCURB® (50 % aceite de romero; 3 % aceite de clavo; 1,95 % de aceite de menta); Prev-Am® (6 % de aceite de naranja); Ecoaceite® (mezcla al 2 % de aceites de árbol de té (Melaleuca) y eucalipto) y Akabrown® (1,25 % de aceite de canela; 1 % de aceite de menta; 0,5 % aceite de clavo; 0,25 % aceite de orégano) son comercializados para el tratamiento de ácaros, pulgones, mosquitas blancas y minador de cítricos (Isman, 2020).

Figura 2. Principales mecanismos de acción de aceites esenciales en agricultura.

Tabla 3. Actividad biológica postcosecha en agricultura de algunos aceites esenciales

Diversas investigaciones han explorado las propiedades repelentes de insectos y antimicrobianas de los aceites esenciales obtenidas de fuentes vegetales. Sin embargo, para fines comerciales y fitosanitarios, los principales son los compuestos por eugenol (por ejemplo, aceites de clavo y laurel). Esos estudios evalúan la aplicación de estos fitoquímicos en dos tiempos diferentes, durante la precosecha (Tabla 2) y la postcosecha (Tabla 3). Sin embargo, los mecanismos exactos de acción de estos aceites contra infecciones por hongos y bacterias en las plantas aún no están completamente aclaradas.

El uso de aceites esenciales en postcosecha ha sido estudiado y aplicado con diversos fines como la conservación de alimentos, la protección contra microorganismos patógenos y la mejora organoléptica de los productos (Raveau et al., 2020). Es importante considerar que el uso de AE’s debe realizarse de manera segura y de acuerdo a las regulaciones sanitarias vigentes, con el fin de proteger la salud del consumidor y la calidad del produc - to. Por esto, la investigación en este campo está en constante evolución para explorar nuevas aplicaciones y estudiar los mecanismos de acción, que ayuden a comprender los beneficios y limitaciones de los AE’s en postcosecha.

Algunas de las formas en las que los AE’s pueden aplicarse en postcosecha son para la conservación de frutos. Por sus propiedades antifúngicas y antioxidantes, ayudan a prevenir el crecimiento de hongos patógenos y prologan la vida útil al inhibir la oxidación y deterioro del fruto (Rezende et al., 2020). Ayudan también al control de patógenos, insectos y plagas. Estos metabolitos secundarios tiene propiedades bactericidas y antivirales que actúan reduciendo la carga microbiana en productos frescos como frutas y verduras precortadas o los llamados alimentos de IV gama. Actúan como repelentes naturales de insectos y plagas y dan protección a productos almacenados. Los recubrimientos comestibles a base de aceites esenciales con ampliamente estudiados para la protección de la superficie y pérdida de humedad de frutos frescos (Cao et al., 2022).

Futuros retos y perspectivas
La gran diversidad de uso de los aceites esenciales como fuentes de compuestos bioactivos cubren extensos campos de estudios. Estos fitoquímicos, inicialmente, se utilizaban con fines medicinales y de conservación de alimentos. Existen puntos desafiantes correspondientes a las aplicaciones de los aceites esenciales. Los principales desafíos tecnológicos para la aplicación de esos fitoquímicos se deben a su naturaleza hidrofóbica, volatilidad y reactividad de las moléculas bioactivas. La encapsulación de AE es una posible solución a los problemas que enfrentan estos sistemas biológicos, porque mejora la estabilidad y protección, controla la liberación de sustancias química y mejora la biodisponibilidad (Rout et al., 2022). Actualmente, la nanotecnología ofrece soluciones para los desafíos de este campo. Algunas investigaciones han sugerido la aplicación de técnicas nanotecnológicas. La formulación de nanoemulsiones de aceites vegetales, como una forma eficiente de aumentar la estabilidad física y bioactividad de las moléculas bioactivas (Ghazy et al., 2021). Los nanopesticidas representan un desarrollo tecnológico emergente que podrían ofrecer mayor eficacia, durabilidad y reducción en la cantidad actual de ingredientes activos sintéticos utilizados (de Oliveira et al., 2014; Zhang et al., 2023). Otras aportaciones a las principales perspectivas y desafíos futuros para estos sistemas como biocontrol podrían ser los estudios de la contribución de los AE para combatir fitopatógenos a nivel transcriptómico y metabolómico (Kesraoui et al., 2022).

Conclusiones
Se debe incentivar el desarrollo y uso de productos “terapéuticos” alternativos a los plaguicidas sintéticos para el control de malezas y enfermedades de las plantas, con el objetivo de transitar hacia una agricultura más sostenible, que disminuya la incidencia de enfermedades por ser una importante amenaza para la seguridad alimentaria mundial. La aplicación de aceites esenciales tiene amplio potencial como nueva terapia para el control de enfermedades vegetales, pueden ser utilizados como bioestimulantes o elicitores en plantas, y por su efecto fitotóxico se recomienda su uso en la formulación de bioherbicidas. En el área de la postcosecha y conservación de alimentos, la aplicación de aceites esenciales sigue siendo un campo de investigación muy activo que necesitan resolver desafíos como la variabilidad en la composición y concentración de los quimiotipos y la estabilidad durante el almacenamiento.

Agradecimientos
El primer autor agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la beca no. 791307 para la realización de estudios en el posgrado Doctorado en Ciencias Agropecuarias (PNPC 004173; Nivel CONSOLIDADO).

^{Santiago‑Santiago M., Sánchez‑Viveros G., Pariona N., Hernández‑Montiel L.G., Chiquito‑Contreras R.G. (2024). ¿La nueva terapia para las plantas? - Los aceites esenciales para control de enfermedades en agricultura. ITEA‑Información Técnica Económica Agraria 120(2): 116-132. https://doi.org/10.12706/itea.2024.005}

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