La micorriza arbuscular (MA) centro de la rizosfera: comunidad microbiológica dinámica del suelo

El objetivo de abordar este tema es el de difundir ¿que es la risosfera? introduciendo al lector en este microcosmos viviente, donde uno de los protagonistas es la micorriza arbuscular (MA), donde participan hongos beneficos para el crecimiento de las plantas y mejoran la fertilidad del suelo.

La rizósfera comprende la región del suelo ocupada por las raíces de las plantas, donde crece una comunidad microbiológica diversa y dinámica, cuya actividad se vincula con distintos procesos relacionados con el agua, nutrición mineral, intercambio de cationes y producción de exudados, entre muchos otros, que la hacen diferente del resto del suelo en sus propiedades físicas, químicas y biológicas.

Un ejemplo de ello es el pH o potencial de iones hidrogeno, que en la rizósfera es mas acido por el intercambio cationico y por la producción de ácidos orgánicos, el potencial de agua también cambia y es menor, así como la presión parcial de oxigeno, la actividad respiratoria permite acumular mas dióxido de carbono y de carbohidratos solubles procedentes de exudados de las raíces (Suresh y Bagyaraj, 2002).

Estas condiciones favorecen el crecimiento de microorganismos por gramo de suelo, que es dos o tres veces mayor que en el suelo que no es parte de la rizósfera. La disponibilidad de nutrimentos se ve influenciada por las raíces y en consecuencia la microflora compuesta principalmente por bacterias, actinomicetos, hongos y algas que es dinámica y cambia cualitativa y cuantitativamente, repercutiendo de diferente forma en el crecimiento de las plantas y de otros microorganismos del suelo, entre ellos la microfauna (protozoarios y nematodos) y la mesofauna, donde los ácaros juegan un papel importante.

Los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) forman una parte medular de la rizósfera, por que entre otras cosas se caracterizan por crecer una parte de ellos en el interior de la raiz de la planta hospedera, especificamente en el apoplasto de las celulas corticales y la otra en su exterior, ambas comunicadas por un micelio externo que explora gran superficie de suelo.

Esta dualidad le confiere cierta ventaja en el edafosistema, debido a que el hongo MA intraradical no tiene competencia o antagonismo con otros microorganismos del suelo y tiene asegurado el suministro de nutrimentos de la planta hospedera, lo cual le permite una mayor biomasa cercana a la raíz y mayor influencia en la planta, ventaja que no tienen otros microorganismos que habitan únicamente la rizósfera.

Los hongos MA pertenecen al phylum Glomeromycota (ShüBler et al, 2001) son poco conocidos por la mayoría de las personas, pero de gran importancia para los ecosistemas terrestres. El termino micorriza hace referencia a la asociación simbiótica entre raíces de plantas y hongos, es llamada mutualista porque tanto los hongos como la planta hospedera se benefician. El hongo simbionte recibe carbohidratos de la planta ya que el es incapaz de realizar fotosíntesis y, a cambio, brinda a la planta varios beneficios reflejados en su crecimiento como se describe posteriormente.

Hay distintos tipos de micorrizas de las cuales hay abundante información (Brundrett, 2004), sin embargo la MA se ha encontrado en la mayoría de las plantas terrestres incluyendo cultivos de importancia agrícola.

Con base en registros fósiles se calcula que el origen de los microscópicos hongos Glomeromycota, ocurrió o hace aproximadamente 600 millones de años, por otra parte esporas e hifas de hongos Glomales fueron descubiertas en rocas que datan de hace 460 millones de años en el período Ordivicico (Redecker et al, 2000), se maneja la hipótesis de que fueron un valioso instrumento de las plantas al inicio de la colonización del ambiente terrestre.

Estos hongos crecen en el suelo de todo el mundo y establecen relaciones simbióticas con las raíces de más del 80 % de las plantas terrestres. Se han descrito alrededor de 200 especies, clasificados en cuatro ordenes: Glomerales, Diversisporales, Paraglomerales y Archaeosporales; 11 familias y 17 géneros (Schüßler y Walker, 2010; NCBI, 2010). Históricamente muchas especies de este phylum se han descrito y nombrado con base en la morfología de sus esporas, pero se ha visto que no es suficiente para conocer su verdadera filogenia, recientemente se esta recurriendo al análisis de los genes para circunscribir los taxa (Schüßler y Walker, 2010).

Los hongos MA se han considerado simbióticos obligados, es decir no pueden completar su ciclo de vida, sin establecer simbiosis con la raíz de una planta, sin embargo conforme se conoce mas de la diversidad de estos organismos, lo anterior puede ser una generalización ya que hay especies de las cuales aun se desconoce su nutrición.

Se les llama arbusculares ya que en las células corticales de la raíces, sus hifas forman estructuras que parecen tener forma de arbolitos microscópicos (Fig. 1a y b). Además en muchas ocasiones al colonizar la planta intraradicalmente desarrollan unas estructuras que reciben el nombre de vesículas (Fig. 1.c y d), donde almacenan sustancias de reserva, en algunas especies como Glomus intraradices también pueden formar esporas.

Los hongos producen esporas o clamidosporas que son células reproductoras producidas asexualmente, que permiten la dispersión y supervivencia por largo tiempo en condiciones adversas y que se podrán "comparar" con las semillas que producen las plantas (Fig. 2). Son la parte mas conspicua de estos hongos, no son visibles a simple vista se requiere de un microscopio para su observación.

La producción de esporas de estos hongos puede ser individualmente en el suelo (Fig. 3a-c), en el interior de las raíces de la planta hospedera, o formando densas masas no estructuradas o bien en esporocarpos en o cerca de la superficie del suelo (Fig. 3e).

En su mayoría, son de forma globosa (esférica) pero algunas especies tienen esporas ovaladas u oblongas; de ellas se desprende una hifa de sustentación que en conjunto dan la apariencia de un globo con su hilo colgando (Fig. 3c). Las esporas son de diferentes colores: blancas, amarillas, pardas, magenta, etc. y su tamaño puede variar de 20 a 50 μm, y en las mas grandes de 200 a 1000 μm (Brundrett et al, 1996). Son multinucleadas, contienen gotas de lípidos y otros contenidos los cuales varían en color y al romperse la espora en un porta objetos se observa su arreglo en gotas pequeñas o grandes, lo cual puede ser una ayuda en la identificación del hongo (Fig. 2 y 3h).

Figura 1. Estructuras de los HMA: a- d, microfotografías de secciones de raíces de plantas colonizadas con HMA, tenidas con azul de tripano. a: hifas intraradicales, b: células corticales con un arbusculo, c y d: vesículas tenidas en el cortex de raíz, e: espora de HMA cultivada in vitro, produciendo un profuso micelio, f: ilustración de las esporas de HMA asociadas al micelio externo en la rizósfera. (h): hifa, (eg): espora germinada.

Figura 2. Microfotografías de diferentes esporas de HMA, algunas rotas y otras enteras, mostrando distintos colores, paredes y formas.

Las paredes de las esporas están formadas por una o mas laminas, que varían en grosor, estructura, apariencia y tinción a reactivos, características que también ayudan al taxónomo a identificar la especie. Pueden ser lisas o presentar ornamentacion en forma de espinas, papilas o reticulaciones, entre otras (Fig. 3b, f, g). Sus hifas son multinucleadas, cenociticas (no hay paredes, membranas o septos que separen los nucleos) (Fig. 1a), aunque pueden septarse en condiciones ambientales adversas,por ejemplo deficiencia de agua (Fig. 1d).

 

Los HMA son capaces de crecer dentro de las raices sin causar sintomas de una enfermedad, el hongo coloniza las raices con sus hifas, formando arbusculos con los cuales mantiene un intercambio bioquimico con la planta. Esta simbiosis altamente especializada anteriormente se le llamo "micorriza vesiculo arbuscular" porque algunos hongos de los glomeromyc oticos forman estructuras de almacenamiento dentro de las celulas corticales llamadas vesiculas (Fig. 1c y d).

Actualmente no se tiene evidencia de que los hongos Glomeromycota se reproduzcan sexualmente. Por lo que se considera que las esporas se forman asexualmente. Bajo condiciones favorables las esporas de estos hongos germinan (Fig. 1d) y al establecer contacto con la raiz, desarrollan una estructura que se llama apresorio y asi, inicia una nueva simbiosis micorricica. Esporas nuevas se pueden formar en el micelio interno o externo de la raiz y el hongo puede completar su ciclo de vida ya que cada espora potencialmente puede generar un nuevo organismo (Fig. 1f).

Al ser estos hongos simbiontes obligados y por lo tanto completamente dependientes de su relacion con las raices de las plantas, han desarrollado estrategias adaptativas y de sobrevivencia que los hace unicos y dignos de admiracion, por ejemplo cuando la espora germina en el suelo crecen hifas que se ramifican en busca de una planta hospedera, si no tiene exito, sus hifas exploradoras detienen su crecimiento despues de un tiempo, mientras su citoplasma se retrae dentro de la espora a la vez que las hifas se van septando. Es por ello que estos hongos no se pueden cultivar sin la presencia de raices, tanto in vitro como en condiciones de invernadero.

Los investigadores han encontrado que por medio de sus hifas los hongos MA transportan varios elementos del suelo al interior de la planta huesped, entre ellos fosforo, zinc y cobre cuya disponibilidad para las plantas es limitada y se beneficia con la asociaci on MA. Estos hongos por medio de su micelio extraradical pueden explorar de 8-20 km l−1 de superficie de suelo (Marschner, 1995) lo que le permite una mayor capacidad de captacion de agua, que beneficia a la planta reduciendo el estres hidrico causado por alta salinidad, metales pesados, compuestos toxicos que se pueden acumular en el suelo. El micelio extraradical es profuso y contribuye a la formaci on de agregados del suelo, con lo cual mejora sus propiedades fisicas evitando su erosion.

 

La influencia de estos hongos en el crecimiento de las plantas afecta tambien su interaccion con otros microorganismos tanto beneficos como patogenos. La colonizacion de las raices por los HMA cambia en la planta aspectos relacionados con su fisiologia como es la fotosintesis, la produccion de fitohormonas (citocininas y giberelinas), disminuye la permeabilidad de las membranas, afectando la dinamica de los exudados de la raiz, con lo que se afecta a la microflora de la rizosfera.

El microambiente de la rizosfera y los organismos que la habitan, son diferentes al resto del suelo de la micorrizosfera, que es la zona de influencia por la MA, su comunidad microbiana es diferente al resto, ya que los hongos usan parte de los exudados y asi modifican las funciones de la raiz.

La diversidad de organismos del suelo, asi como sus interacciones son muy complejas y en la actualidad aun poco conocidas. Los HMA se relacionan con organismos solubilizadores de fosforo, de vida libre, simbioticos fijadores de nitrogeno, productores de antibioticos, sideroforos, productores de hormonas de crecimiento para las plantas, saprofitos, patogenos de plantas, predadores y parasitos. Dando como resultado interacciones positivas, negativas o neutras tanto para el hongo como para las plantas.

Figura 3. Microfotografias de esporas de HMA. a-d: esporas de forma globosa, c: Scutellospora sp. d: Glomus sp, e: esporocarpo de Sclerocystis sp., f: ornamentacion de la superficie de la pared celular de una espora, g: espora con pared celular gruesa, h: espora rota (squashed) mostrando gotas de lipidos y otros contenidos, i: esporas fotografiadas con microscopio estereoscopico. (hs): hifa de sustentacion, (pc): pared celular, (eg): escudo germinativo, (e): espora, (es): esporocarpo, (h): hifa, (g): gota de lipidos, (o): ornamentacion.

Diversos estudios han demostrado que Pseudomonas florescens se considera la bacteria mas comun de la micorrizosfera y que asiste a los HMA para colonizar las raices de las plantas. Por otra parte en la hifosfera (hifas del HMA) predominan Arthrobacter y Bacilus, de lo que se concluye que la MA puede regular la microflora para su propio beneficio y a la vez para la planta hospedera.

En otro tipo de interrelaciones se ha reportado la de los HMA y las bacterias fijadoras de nitrogeno presentes en las leguminosas como es Rhizobium, la cual es considerada sinergistica, ya que el hongo proporciona el fosforo indispensable para su nodulacion y crecimiento e incrementa la cantidad de sustancias isoflavanoides o fitoalexinas que inducen la expresi on de genes NOD.

Otra micro-interaccion benefica es la inoculacion dual del actinomiceto Frankia, fijador de nitrogeno en plantas que no son leguminosas como la Casuarina, mostrando un incremento en el peso seco de brotes y raices, numero de nodulos, peso de tejido nodular y niveles de nitrogeno y fosforo (Vasantha Krishna et al, 1994).

De igual forma se ha visto un efecto benefico con varias bacterias fijadoras de nitrogeno de vida libre como Azotobacter y Azospirillum. El trabajo en equipo de estos maravillosos organismos del suelo se ve complementado con el de las bacterias solubilizadoras de fosforo Agrobacterium sp y Pseudomonas sp las cuales tambien producen hormonas de crecimiento para las plantas (Azcon et al, 1976).

En este microcosmos los HMA tambien interactuan con hongos y bacterias patogenos, es decir da˜ninos para las raices de las plantas, varios estudios sugieren que la micorriza reduce la severidad de la enfermedad causada por el hongo patogeno de la planta, incluso se ha propuesto usarlos como un control biologico de los patogenos de raices.

La presencia de bacterias como Azotobacter sp y Pseudomonas sp asociadas con los HMA, se considera que lo ayudan a infectar las raices, probablemente produciendo enzimas o sustancias promotoras del crecimiento.

De la misma forma pero internamente en el citoplasma del hongo Acaulospora laveis, se han encontrado bacterias similares a organelos, mucho tiempo nombrados bacterias parecidas a organelos (BLOs). Estos organismos Biancioto et al,. (1996) y (2000) los encontraron en el citoplasma de hifas intercelulares, arbusculos y esporas de Gigaspora margarita y las determinaron como Burkholderia cepacia. Este no parece ser el unico caso en que en el interior de clamidosporas de HMA se encontraron otros organismos, ya que dentro de ellas se ha reportado la presencia de estructuras similares a esporas paras iticas de Anguillospora pseudolongissima, Humicola fuscoatra, Phylyctochytrium y Rhizidiomycopsis stomatosa. Se ha llegado a considera que estos micopar asitos pueden ser un problema en la producci on comercial de HMA.

Otros enemigos asociados a los HMA son los colembolos, Folsomia candida que se come las hifas externas del hongo Glomus fasciculatum, restandole efectividad a la MA; de igual forma algunos nematodos como Aphelenchoides spp comen HMA y con ello controlan la densidad de inoculo de los propagulos.

En conclusion el aprovechamiento de las investigaciones sobre estos hongos beneficos nos permiten ver el gran potencial que tienen como biofertilizantes y mejoradores biologicos del suelo, particularmente para suelos degradados o de baja fertilidad. Por otra parte al analizar la complejidad de la rizosfera y sus intrincadas redes troficas, asi como su biodiversidad es evidente que son muy vulnerables a la aplicaci on de sustancias toxicas como los herbicidas o cualquier clase de pesticida, da˜namos este microcosmos que a nivel macroscopico implica matar el suelo y con ello la posibilidad de generar vida y alimento, practica que se hace con frecuencia en los sistemas agricolas de produccion intensiva y extensiva, asi como en naciones donde en situacion de guerra, para destruir la vegetacion se emplean quimicos nocivos, que destruyen nuestro patrimonio —el suelo fuente de vida.

 

La autora agradece a la Dra. Blanca Perez Garcia y al M. en C. Aniceto Mendoza, del Laboratorio de Biologia de Pteridofitas, del Departamento de Biolog ia de la UAM-Iztapalapa por el apoyo prestado para fotografiar los HMA por medio de microscopia de luz. Asi como a las estudiantes Nancy Yaridia Flores Hernandez y Ma. Isabel Hernandez Godinez quienes contribuyeron en la extraccion y procesamiento del material biologico durante sus Seminarios de Investigacion, parte del cual se empleo para ilustrar el presente manuscrito.

 

1. Azcon, R., Barea, J. M. and Hayman, D.S.1976. Utilization of rock phosphate in alkaline soils by plants inoculated with mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing bacteria. Soil Biology Biochemistry 8: 135-138 Azcon-Aguilar, C. and Barea, J. M. 1992. Interactions between mycorrhizal fungi and others rhizosphere microorganisms. En: M. F, Allen (Ed.). Mycorrizal Functioning: An Integrative Plant- Fungal Process. Chapman & Hall, New York. Pp.163-198.
2. Blee, K. A. and Anderson, A. J. 1996. Defencerelated transcript accumulation in Phaseolus vulgaris L. colonized by the arbuscular mycorrhizal fungus Glomus intraradices. Plant Physiology. 100: 675-688
3. Bianciotto, V., Bandy, C., Manerdi, D., Sironi, M., Tichy, H.V. and Bonfante, P. 1996. An obligately endosymbiotic mycorrhizal fungus itself harbours obligately intracellular bacteria. Applied and Environmental Microbiology 62:3005-3010.
4. Bianciotto, V. Lumini, E., Lanfranco, L, Minerdi, D., Bonfante, P. and Peroto, S. 2000. Detection and identification of bacterial endosymbionts in arbuscular mycorrhizal fungi belonging to the family Gigasporaceae. Applied and Environmental Microbiology. 66(10): 4503-4509.
5. Bonfante, P. Plants, mycorrhizal fungi and endobacteria: a dialog among cells and genomes. 2003. The Biological Bulletin. 204: 215-220.
6. Bowles, D. J. 1990. Defence related proteins in higher plants. Annual Review of Biochemistry 59: 873-907
7. Bude, S. W., Van Tuinen,D., Martinotti, G., Gianinazzi, S.1999. Isolation from the Sorghum bicolor mycorrhizosphere of a bacterium compatible with arbuscular mycorrhiza development and antagonistic towards soil borne fungal pathogenes. Applied Environmental Microbiology. 65: 5148- 5150
8. Brundrett, M., Bougler, N., Dell, B., Grove, T. and Malajczuk, N. 1996. Working with mycorrhizas in forestry and agriculture. Australian Centre for International Agricultural Research. Canberra, Australia. Pp. 141-186
9. Brundrett, M. C. 1999. Arbuscular Micorrizas: http:www.sft66.com/fungi/html/vam.html CSIRO Forestry and Forest Products, Canberra.
10. Brundrett, M. C. 2004. Diversity and classification of mycorrhizal associations. Biological Reviews. 79: 473-495
11. Marschner, H. 1995. Mineral Nutrition of Higher Plants. Academic Press, London.
12. NCBI. 2010. Glomeromycota Taxonomy. http/ /www.Amf-phylogeny_home
13. Redecker, D., Kodner, R. And Graham, L. E. 2000. Glomalean fungi from the Ordovician. Science 289(5486): 1920-1921
14. Sh¨ußler, A., Schwarzott, D. and Walker, C. 2001. A new fungal phylum, the Glomeromycota: phylogeny and evolution. Mycological Research 105: 1413-1421
15. Sh¨ußler, A. and Walker, Ch. 2010. The Glomeromycota: species list with new families and new genera.
16. Suresh, C. K. and Bagyaraj, D. J. 2002. Mycorrhiza-Microbe Interactions: Efect on rhizosphere. En: A. K. Sharma and B. N. Johri (Eds.). Arbuscular Mycorrhizae. Interactions in plants, rhizosphere and soils. Science Publishers, Inc. Enfield (NH), USA, Plymouth, UK. pp. 7-28.
17. Vasantha Krishna, M., Bagyaraj, D. J. and Nirmalnath, P. J.1 994. Response of Casuarina equisetifolia to inoculation with Glomus fasciculatum and/or Franquia. Forest Ecology Management. 68: 399-402